Прошло четыре года с момента, как Эквестрия Онлайн была впервые выпущена в производство, и сейчас она является самой широкопродаваемой игрой из когда-либо существовавших. Каждый день в ней авторизируются миллионы людей по всему миру, чтобы взаимодействовать друг с другом под неусыпным присмотром прекрасной СелестИИ. Но фракция человечества распространяет обвинения в том, что её действия – это секретный план по порабощению человечества в её цифровом измерении. И человек, известный как «Одиночка» решает положить конец власти СелестИИ раз и навсегда…
В пределах Вечнодикого леса всё чаще при таинственных обстоятельствах начинают пропадать пони. Словно какая-то неведомая сила манит их в самую чащу. В поисках ответов Твайлайт отправляется в лес, чтобы попытаться найти группу пропавших пони и, возможно, того, кто стоит за исчезновениями. Однако то, что она там находит, оказывается совсем не тем, что она ожидала увидеть...
Пинкамина не может прийти в себя после пришествия со смертью Рэйнбоу Дэш. Многие психологи со всего мира не могут привести юную пони в разум. Лишь виды прошлого и будущего смогут вернуть пони рассудок.
Спустя почти 210 лет все верили, что Скуталу, первый дашит, умерла от последствий мегазаклинания. Но правда оказалась запутанной, и через 210 лет после падения бомб, правда станет ясна, когда группа мусорщиков придёт к магическому стазису. Скуталу должна найти свое место в Эквестрии без своих друзей и семьи. Но вскоре, её ошибки прошлого вернутся и будут преследовать её. Что будет теперь, когда Скуталу вернулась в Эквестрию? Какие ещё тайны таятся в недрах мира?
Твайлайт хочет нанять стражу для своего замка. Дерпи ищет новую работу. Лайтинг Даст пытается двигаться вперед после своего провала с Вандерболтами, а Флэйр Варден просто пытается найти себе место как можно дальше от своего братца.
