Приближается Ночь Кошмаров, и юная принцесса Кризалис очень хочет на ней побывать, чтобы поиграть с другими жеребятами и пособирать конфеты. Однако родители не хотят отпускать ее одну и отправляют с ней вышедшего в отставку капитана, чтобы он присмотрел за неугомонной и чересчур энергичной кобылкой, которая так и норовит втянуть его в неприятности.
Странные и страшные события происходят в Эквестрии: самые могущественные из магов-единорогов впадают в безумие, Твайлайт Спаркл видит пугающие сны, Принцесса Селестия вспоминает мрачное Пророчество, данное когда-то Старсвирлом Бородатым, а врата Тартара обращаются в портал в неизвестные космические глубины, из которых неведомое Зло готово вторгнуться в волшебную страну. Сумеют ли маленькие Хранители Элементов Гармонии победить темные силы? Сумеют ли Принцессы отстоять свой трон? И как все эти жуткие события связаны с одним из бывших кантерлотских библиотекарей?
Давным-давно, в волшебной стране Эквестрии жили могущественный Король и его темная Королева. Эти бессмертные и безжалостные тираны были свергнуты собственными дочерьми — Селестией и Луной, которые стремились создать лучшее будущее для расы пони. Теперь старые боги вернулись. Твайлайт Спаркл заперта в собственном теле, порабощенная жестокой и неуправляемой сущностью, представляющей из себя её полную противоположность. Бессильная и безмолвная, она должна помешать созданию, зовущему себя Нихилус, уничтожить всё, что ей дорого. Луне поручено собрать оставшихся носителей Элементов Гармонии в надежде освободить их лидера. Твайлайт Спаркл остается единственной надеждой для расы пони. А Единственной надеждой для Твайлайт Спаркл остаются её пять подруг. Вступив в последний бой со своим отцом, Селестия из последних сил старается предоставить своим подданным необходимые для борьбы фигуры. Ощущая неизбежность своего поражения, она делает первый ход в самой древней и самой беспощадной игре, известной этому миру.