Новая эпоха, новые слышащие, новые смерти. Всё шло своим чередом, Тенегрив, избавившийся от нежеланных воспоминаний, продолжал свой земной путь, в роли средства передвижения избранного матери ночи. Но, не всё так просто, ведь в деле замешан принц безумия. Прошлое вновь зовёт Даэдра, и зов, ни что иное, как "Тёмное таинство".
В Эквестрии есть деревня, где пони могут быть кем угодно. Возможно, ты слышал об этой деревне всякие гадости. Ходят слухи, что у жителей украли кьютимарки, а правит всем одержимая властью единорожка. Нелепицы о натянутых улыбках и пугающих взглядах. Всё это ложь. Кроме слуха о том, что жители деревни пришли сюда добровольно. Это правда. Мы все сбежали от прежней жизни.
Над Эквестрией нависла новая угроза. Некие пони, называющие себя "Кровавые Копыта" жаждут уничтожить Гармонию и воцарить Хаос и Раздор в Эквестрии. Сможет ли Главная Шестёрка противостоять новому порождению Тьмы? И какова цена этой победы?
Кризалис повержена. Теперь новым лидером перевертышей стал Торакс, а прежняя королева скрылась от позора. Но однажды Флаттершай слышит подозрительный стук в дверь дождливым днем, после чего все ее представления о добре и зле меняются.
О чем повествует Древнейшая история Эквестрии? Каков был мир до установления в нем Гармонии - или она существовала вечно? Вопросы, подобные этим, волновали многих. Поэтому когда археологи в Алмазных копях обнаружили следы цивилизации, которая жила еще раньше - и была очень продвинута в техническом плане - историки возликовали: появилась возможность получить ответы! Открытие это, несомненно, должно было принести мир и просвещение. Впрочем (как и всегда), всех ждал жестокий облом...
Со времён приключений славной шестёрки из Понивилля прошло более тысячи лет, и всё стало иначе. Эквестрия поглощена хаосом. По её землям бродят кошмарные существа, немногие оставшиеся поселения терзают ченжлинги, а все следы присущего правлению Селестии мира и гармонии давно исчезли. Но так было до тех пор, пока маленькая группа пони ни отправилась картографировать Сплетение, обнаружив внутри спящего дракона. Теперь на тысячу лет отставший от времени, согреваемый лишь своими воспоминаниями Спайк – их единственная надежда. Он и его новые друзья вместе отправляются на поиски единственной способной исправить всё кобылы – Твайлайт Спаркл.