Таймлайн - после третьей полнометражки "Equestria Girls: Friendship Games". Впечатленная сценой встречи двух Твайлайт, Сансет Шиммер решает отыскать своего двойника из мира людей. Однако итог поисков оказался несколько неожиданным...
Принцесса Селестия — гордая наставница выдающейся пони. Эта кобылка прочла всё, что смогла найти в обширных Кантерлотских библиотеках, и до смерти скучает на уроках в школе для одарённых единорогов. Также ей суждено стать обладателем элемента Магии и, возможно, унаследовать трон Селестии. У единорожки есть недостатки, но Селестия пытается научить её магии дружбы и тому что на самом деле важно в жизни. Если бы только Сансет Шиммер перестала препятствовать попыткам принцессы.
У Твайлайт выдался не самый лучший день: сначала взорвалось испытываемое ею экспериментальное заклинание, потом на Кантерлот напали чейнджлинги, а после она и вовсе умерла. Казалось бы, хуже и так уже некуда, но нет, с этого момента всё только начинается. Получив возможность спасти положение, Твайлайт клянётся всё исправить, даже если это будет стоить ей жизни. И это будет стоить ей жизни — причём не раз.
Очередное тихое утро в Понивилле было омрачено загадочным и зловещим происшествием. К сожалению, жители городка, как обычно, не заметили надвигающуюся на них ужасную опасность. Лишь только небольшая команда жеребят поняла, что что-то неладно. Смогут ли они спасти свой городок и всех пони? Справятся ли они с бедой, что нависла над Понивиллем, прежде чем их хватятся, а потом накажут? Судьба жителей Эквестрии в их копытцах…