После восьми лет учебы в Кантерлоте Твайлайт Спаркл и Спайк, ее лучший друг, бросивший школу, переезжают в Понивиль. Но некоторые вещи поменялись с тех пор, как Твайлайт была здесь в последний раз. Ее друзья не сообщают ей, что здесь творится, но, похоже, что-то произошло с Эпплджек. Она выглядит совершенно другой, отстраненной. В ее глазах читается грусть, какой Твайлайт еще не видела, и она хочет добраться до самой ее сути.
Эквестрия хранима могущественной магией Элементов Гармонии, сущности которых ныне воплощены в шести пони. Они защитят свою страну от любой угрозы, будь то утративший разум чародей или сам Повелитель Хаоса. Они – хранители гармонии этого мира. Но кто будет хранить хранителей?
Став принцессой, Твайлайт решила на практике воплотить поговорку "В здоровом теле - здоровый ум". Здоровый ум (преимущественно) у нее есть, но из-за многих лет сидения в окружении книг над "Здоровым телом" надо поработать. К счастью, у нее есть спортивная подруга.
Королева Кризалис − самый совершенный, гениальный и умный противник, с которым когда-либо сталкивалась Эквестрия. Всего через несколько дней она собирается осуществить свой план по захвату Кантерлота, а затем и всей Эквестрии, целиком и полностью. Даже сейчас ее уже ничто не сможет остановить! Можно просто сидеть сложа копыта и наслаждаться жизнью, пока не настанет момент приниматься за дело. Сансет Шиммер далеко не идеальна, но она отлично провела время в Седельной Аравии и ждет не дождется рассказать обо всем принцессе Кейденс! Они, конечно же, поладят.
Старлайт Глиммер приезжает в Понивилль, изучать магию Дружбы. В это же время в Понивилль прибывает приёмная дочь Королевы Гнева, цель которой состоит в том, чтобы переманить Твайлайт Спаркл на тёмную сторону.